一九五一年，时年四十岁的他终于在颇具影响力的东宝电影公司赢得了一席之地，正式开启了其电影导演的职业生涯。就在同一年，他完成了自己的首部导演作品《青珍珠》，迈出了坚实的第一步。紧接着在一九五三年，他执导了战争题材影片《太平洋之鹫》，并与当时以特技效果闻名的导演圆谷英二展开了密切合作，在影片中融入了大量创新的特殊拍摄技巧与视觉效果，为作品增添了独特的观赏性。本多猪四郎与圆谷英二图片一九五四年，他执导了具有里程碑意义的怪兽电影《哥斯拉》，这部影片不仅在日本国内引起了巨大轰动，更令他迅速跻身国际知名导演的行列，获得了世界性的声誉。自此之后，他在相当长的一段时间里，持续执导了多部深受欢迎的怪兽特摄题材电影，成为该类型影片的代表性人物。其作品的国际影响力亦日益显著，例如在一九五七年，影片《地球防卫军》的发行权便由美国著名的米高梅公司购得；随后，一九五九年的《宇宙大战争》以及一九六一年的《摩斯拉》也相继分销给了哥伦比亚影业公司；进入六十年代，一九六二年的《金刚对哥斯拉》与一九六七年的《金刚的逆袭》则由环球影业公司负责发行；而一九六五年的《怪兽大战争》则被派拉蒙电影公司购入。这一系列成功的海外发行案例，创造了多部日本电影持续输出至美国各大主流电影公司的行业奇迹，充分彰显了其作品的跨国吸引力与商业价值。到了上世纪七十年代，他的电影创作活动逐渐减少，转而将更多精力投入电视剧集的制作领域。一九七五年，他执导了生涯中的最后一部导演作品《机械哥吉拉的逆袭》，此后便未再参与任何电影的执导工作，为其持续二十四年的电影导演生涯画上了句点。在结束导演工作之后，他转而以助手身份，协助电影大师黑泽明进行后续的创作活动。
一九三三年，本多猪四郎自日本大学艺术学部电影学部顺利毕业，随后便加入了当时名为PCL的电影制作公司，这家公司正是日后赫赫有名的东宝株式会社的前身。在公司里，他得到了前辈山本嘉次郎与成濑巳喜男的悉心指点，他们鼓励本多可以向才华横溢的年轻导演黑泽明多多请教。也是在这一时期，他结识了另一位重要的友人谷口千吉。第二次世界大战结束后，本多收到了全家不幸罹难的噩耗，陷入了深深的悲痛之中。一九四六年，当他驾车途经广岛地区时，亲眼目睹了原子弹袭击后满目疮痍的凄惨景象，内心受到了极其强烈的震撼与冲击。在那段艰难岁月里，大导演黑泽明成为了他精神上的重要支柱。在整个执导生涯中，本多导演始终以和蔼可亲、笑容满面的形象示人。二零零四年，当电影《哥斯拉 最终战役》公映之际，曾在片中饰演波川玲子的女演员水野久美深情回忆道：“他总带着微笑，是个非常温柔的人。对我们女演员来说，简直如同佛祖一般慈祥。”黑泽明与本多猪四郎之间有着深厚的友谊，本多不仅是黑泽明的密友，还曾担任其后多部作品的助理导演，包括《野良犬》、《影子武士》、《乱》以及《梦》。本多猪四郎以执导《哥斯拉》、《奥特曼》等一系列特摄电影而闻名于世。在拍摄《哥斯拉》的过程中，他曾留下一句广为流传的名言：“怪兽生来就过于高大、过于强壮、过于沉重，这本身就是它们的悲剧所在。”