二零一七年，这位艺人凭借在第42届Horipro明星探险队评选中获得评审员特别奖的优异表现，顺利与HoriPro事务所签约，由此正式开启了其职业演艺生涯。次年七月，他首次登上舞台，通过百老汇音乐剧《彼得潘》实现出道，并在剧中扮演了海贼Marins这一角色，展现了其舞台表演的潜力。同年十二月，他参演了由导演河合勇人执导的爱情喜剧电影《ニセコイ》（该片的中文译名为《伪恋》），影片如期上映，为其积累了早期的银幕经验。进入二零一九年，他在特摄剧《泰迦奥特曼》中担当重要角色，饰演泰迦奥特曼的人间体工藤优幸，这一角色使其获得了广泛关注。同年，他还参与了电视剧《掉链子刑警》的拍摄，进一步拓宽了演艺道路。二零二零年，他的演艺活动持续活跃，先后出演了《失落十三年》以及为庆祝宫崎电视台成立五十周年而制作的台庆剧《向日葵：宫崎传奇》。此外，在作品《泰迦奥特曼》中，他再次饰演了工藤优幸一角。二零二一年，他与演员优希美青共同主演了电影《NO CALL NO LIFE》，该片于三月五日公映。同年六月二十五日，他主演的青春悬疑题材电影《Bittersand》上映。七月三日，他参演的电视剧《痴情的接吻》也开始播映。来到二零二二年，四月四日，他参演的电视剧《毕业时限》与观众见面。七月九日，他出演了《和帅哥一起吃饭》。十月六日，另一部由其参演的电视剧《静雪》播出。二零二三年初，一月六日，由他主演的深夜剧《新娘未满逃脱 完结篇》在东京电视台开播。一月十日，他参演的电视剧《大奥》播出。四月十八日，他出演的爱情剧《Unknown》亮相。八月六日，他参演的电视剧《你是星期几出生的》播映。同年，他还出演了NHK制作的大河剧《怎么办家康》，这标志着其演艺事业的一个重要里程碑。进入二零二四年，一月二十三日，他出演的朝日电视台火九剧《Mars-零之革命》开始播出。五月十四日，其出演的电影《我们的人生只能使用一次魔法》宣布制作，并定于二零二五年正式上映。展望二零二五年，一月十四日，他将参演电视剧《带你到地狱尽头》。二月二十一日，其出演的电影《我们的人生只能使用一次魔法》将正式登陆院线。三月十七日，由他主演的电视剧《明日、闪耀》也将与观众见面，持续展现其作为演员的多样可能性。
在备受瞩目的《堀与宫村》真人影视改编作品中，演员井上祐贵受邀饰演了进藤晃一这一重要角色。值得注意的是，该角色在剧中所呈现出的性格特质，与原著小说里尚人这一人物的性格设定有着诸多显著的相似之处。实际上，导演松本花奈在早期筹备与拍摄阶段，便已经根据角色需求与演员特质的深度匹配，明确产生了邀请井上祐贵出演这部影片的意向，这一决定充分考虑了其表演风格与角色内涵之间的契合度。